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Olivia Márquez Fernández
     
               
               
Desde que era niña, las estrellas y todo lo referente
a la astrofísica llamaron poderosamente mi atención. Como muchas otras personas me preguntaba si habría vida inteligente en otro planeta, en alguna de las galaxias, y si esta vida podría acercarse a nosotros. En ese entonces un conocido periodista de tv, tenía una frase de moda: “no estamos solos”, refiriéndose a las supuestas “evidencias” de seres extraterrestres, y supuestos avistamientos de ovnis. Sin embargo, estudiar este tema no era una opción lógica para vivir, así que opté por aprender sobre los sistemas solares invisibles y estudié química. Durante algunos años de trabajar y aprender algo sobre la química de las plantas y los hongos, sé que definitivamente los humanos no estamos solos. Sin que nos ocasionen daño, cargamos con una gran cantidad de microbios dentro y fuera de nuestro cuerpo y aún desconocemos todas las implicaciones que esto tiene, pues algo parecido ocurre con el reino vegetal, y una plantita, aun muy cuidada en una maceta, no está para nada sola.

Recientemente se ha reconocido que desde el origen de la vida en la Tierra, los microorganismos (bacterias y hongos) han estado vinculados estrechamente a las plantas, y a los seres vivos en general, desempeñando papeles importantes en la salud de plantas y animales, incluidos los humanos. Las bacterias y hongos pueden afectar la vida de otros organismos de manera benéfica o perjudicial. Por un lado, gracias a algunos de estos microorganismos existe la vida en el planeta y fue posible la agricultura, aunque otros son causantes de múltiples enfermedades en animales y cultivos importantes. En este texto abordamos algunas preguntas sobre las relaciones de los hongos con las plantas.

Para comenzar, ¿qué son los hongos?

Una combinación de características relativas a su forma y crecimiento (fisiología) distingue a los hongos de otros organismos. A pesar de la aparente similitud entre algunos hongos y las plantas (por ejemplo, poseer una pared celular, estar fijos a un sustrato y absorber nutrimentos mediante estructuras físicas), los hongos carecen de clorofilas u otros pigmentos fotosintéticos, por lo que que no fabrican su alimento y viven a expensas de la materia orgánica que descomponen o digieren; sus paredes celulares están hechas mayormente de quitina, similares a las que se encuentran en los exoesqueletos de insectos y crustáceos, la cual otorga mucha resistencia a su pared celular; otro rasgo que los distingue de las plantas es el almacenamiento de glucógeno y grasas, como las que tenemos en hígado y músculos, y no almidón como las plantas. Todo esto, además de los detalles obtenidos del estudio de su adn, ubican a los hongos como un reino independiente: Fungi.

Los hongos presentan una enorme diversidad de formas y tamaños que van de las levaduras unicelulares microscópicas (las cuales se encuentran en el suelo, la piel de los frutos y, en general, en nichos con alto contenido de azúcares simples), a cuerpos multicelulares complejos, formados por una red interconectada de células tubulares llamadas hifas y que, en conjunto, forman el micelio. Estos tubos individuales crecen de manera polar, es decir en la punta, y forman ramas que exploran su entorno, compitiendo e interactuando con otros organismos, para colonizar su medio. En los hóngos macroscópicos, la parte subterránea del hongo es la porción “vegetativa” también llamada micelio de nutrición, pues es el encargado de absorber el agua, las sales minerales, y de digerir las sustancias orgánicas. En determinadas condiciones, dicho micelio produce un cuerpo fructífero, comúnmente en forma de una sombrilla o sombrero muy vistoso —el más conocido—, o adoptar muy variadas formas. Es en esta porción sobre el suelo, llamada basidiocarpo, en donde se originan las esporas sexuales que, como las semillas de una planta, son las encargadas de la reproducción; el viento se encarga de dispersarlas y, al caer en lugares adecuados, germinan. Muchos hongos, como los mohos que proliferan en condiciones de humedad y vemos en el pan, en la comida olvidada en el refrigerador o en los zapatos, se reproducen tanto sexualmente (unión de gametos) como asexualmente; ambos tipos de esporas poseen una gran resistencia a las condiciones extremas y conservan su vida latente mucho tiempo.

¿Cuál es su papel en los ecosistemas?

Cuando un organismo muere, se descompone gracias a la actividad de las bacterias del suelo y de los hongos. Estos degradadores primarios ponen en circulación nuevamente los nutrimentos atrapados en los tejidos de los organismos muertos, en una especie de reencarnación molecular continua en donde se recicla átomos y moléculas. Mediante la acción de dichos organismos se libera carbono hacia la atmósfera en forma de dióxido de carbono (CO2), nitrógeno como N2 o N2O (óxido nitroso), y se liberan minerales hacia el suelo en forma soluble. Por ello los hongos tienen un papel primordial en los ciclos biogeoquímicos de carbono, nitrógeno, azufre, fósforo y otros elementos esenciales. Además, a lo largo de la evolución humana han proporcionado múltiples beneficios como alimento directo o mediante la fermentación en la producción de pan y otros alimentos, bebidas como la cerveza y el vino, y en la obtención de fármacos y antibióticos como la penicilina; pero también enfermedades en plantas y animales —como ya se mencionó—, algunas devastadoras como la roya, el damping off (club de diferentes hongos), infecciones mortales en pacientes con inmunodeficiencias o en uñas y piel. 

Sus interacciones con las plantas

Sin los hongos, tal vez las plantas nunca habrían colonizado la tierra, pues se piensa que las primeras plantas terrestres, carentes de raíces, evolucionaron a partir de algas de agua dulce, captando agua y nutrimentos (nitrógeno y fósforo) mediante asociaciones con hongos filamentosos que habitaban el suelo. Este intercambio entre hongos y organismos fotosintéticos o algas, probablemente permitió a las plantas terrestres dominar los continentes hace aproximadamente quinientos millones de años, transformando la litósfera (capa exterior de la Tierra), la biósfera (los sistemas vivos de la Tierra) y la atmósfera en lo que son hoy día.

A las interacciones positivas o benéficas de plantas y hongos se les conoce como mutualismo plantahongo o simbiosis plantahongo. Las simbiosis con hongos más importantes son las micorrizas y también los hongos endófitos que viven “dentro de la planta”; las primeras son asociaciones mutualistas en donde los hongos se encuentran colonizando las raíces, formándose cuando las hifas del hongo se ramifican en el suelo y crean una extensa red que interconecta de manera subterránea con las raíces de la planta, ya sea de una o de diferente especie. En esta relación, las plantas (interconectadas) brindan nutrimentos a los hongos y, a su vez, éstos sirven como extensiones de las raíces para obtener minerales y nitrógeno. Actualmente se sabe que cerca de 90% de las plantas vasculares poseen micorrizas y, por lo tanto, es posible sugerir que sin estas relaciones muchas plantas no crecerían o lo harían en forma ineficiente.

Existen principalmente dos tipos de micorrizas: las endoectomicorrizas, en las cuales el hongo permanece entre las células de la raíz de la planta; y las endomicorrizas, en donde el hongo se encuentra exclusivamente al interior de las células de la raíz. Sólo 2% de las plantas vasculares forman endoectomicorrizas, en su mayoría son especies forestales de importancia ecológica y económica que crecen en lugares templados y boreales y, en menor grado, en bosques tropicales, como robles (Quercus spp), hayas (Fagus spp), pinos (Pinus spp), piceas (Picea spp), eucaliptos (Eucalyptus spp) y meranties (Shorea spp); de igual manera, los hongos ectomicorrícicos incluyen muchas especies comestibles bien conocidas, como los rebozuelos (Cantharellus spp.), las trufas (Tuber spp.), los milkcaps (Lactarius spp.), los boletos (Boletus spp) y tecomates (Amanita cesarea). 

Las endomicorrizas, por su parte, pueden ser de dos tipos: micorrizas arbusculares, en donde los hongos forman estructuras en espiral al interior de las células de las raíces, y que se presentan en aproximadamente 80% de las especies de plantas vasculares, lo que comprende la mayoría de los cultivos alimentarios, plantas herbáceas y árboles como enebro (Juniperus spp.), arce (Acer spp.), manzana (Malus spp.) y cereza (Prunus spp). Los otros dos tipos de micorrizas se encuentran restringidos a dos familias botánicas: el primero, las micorrizas ericoides, específicamente asociadas a plantas de la familia del madroño, la azalea, los arándanos, el brezo y demás parientes (Ericaceae); las segundas, las micorrizas de las orquídeas (Orquideaceae). Se puede decir que estos socios fúngicos actúan como intermediarios vivos entre las plantas y el suelo. De esta forma, los hongos obtienen un sustrato físico en donde fijarse y alimento mediante una fuente estable de carbohidratos, mientras las plantas mejoran su capacidad de absorción de agua y nutrimentos; es decir, los hongos “movilizan” minerales que frecuentemente no están disponibles (solubles) para ser absorbidos por las raíces de la planta, y mejoran la estructura del suelo al formar agregados y poros, además de ser un almacén de carbono. De manera indirecta, las plantas y los árboles mejor nutridos producen flores y frutos más grandes o vistosos, lo que aumenta el atractivo para los insectos polinizadores y, por tanto, la eficiencia para replicarse y mejorar genéticamente de manera natural. 

En la mayoría de los casos, el micelio fúngico (subterráneo) puede simultáneamente colonizar varias plantas hospederas, de una o de diferentes especies, lo que produce una red de transmisión de nutrimentos y otras señales de comunicación subterránea. Una especie de internet de los árboles, que ha sido principalmente estudiada en las coníferas y abetos de los bosques canadienses.

Los hongos endófitos

Los endófitos se denominan así porque parte o todo su ciclo de vida ocurre al interior de una especie vegetal sin ocasionarle daño observable, y puede estar en las partes aéreas de las plantas, como tallos, ramas, brotes y hojas. Se les clasifica como endófitos obligados o facultativos según su permanencia en la planta hospedera; los primeros dependen del metabolismo de la planta para su sobrevivencia y crecimiento, mientras los segundos pueden estar fuera de la planta en alguna etapa de su ciclo de vida, principalmente en el suelo, para luego ingresar en la planta por grietas existentes en las uniones de las raíces laterales, a través de los estomas (sitios de intercambio gaseoso) presentes en grandes cantidades en las hojas, o por aberturas hechas por daño mecánico. 

En la naturaleza, las plantas están continuamente amenazadas por una amplia gama de organismos patógenos, plagas y herbívoros, los cuales rompen sus barreras físicas. Para protegerse activan su armamento químico en el momento en que el invasor las ataca. A este tipo de resistencia se le llama inducible sistémica (porque se presenta en cualquier sitio de la planta). Todas las plantas (desde el Ártico hasta los trópicos), albergan hongos endófitos (figura 1) y existe suficiente evidencia de que esta relación es beneficiosa para el crecimiento de las plantas, especialmente en ambientes hostiles. En efecto, el trabajo de años y de muchos científicos ha mostrado que algunas especies del género llamado Trichoderma, al ser utilizados en sembradíos pueden inducir la resistencia de las plantas a algunas enfermedades por virus y bacterias, a la sequía, al exceso o escasez de sales, y también incrementar la tolerancia al calor o frío; algo así como una especie de guardaespaldas fúngicos. 

Los hongos endófitos y los micorrícicos fabrican sustancias que son utilizadas como mensajes hacia la planta, dependiendo del estado de desarrollo de ambos organismos. En respuesta a tales mensajes químicos, la planta hospedera puede sintetizar moleculas específicas debido a la presencia del endófito, o incrementar los niveles de su armamento químico original, sus defensas. Como consecuencia, las plantas pueden ser más eficaces en respuesta al ataque de muchos tipos de patógenos, como virus, bacterias, otros hongos nocivos, e inclusive al ataque de insectos herbívoros y mamíferos (figura 1). Los estudiosos explican que las sustancias producidas por los hongos pueden actuar como hormonas vegetales, regulando la expresión de genes de la planta que controlan las vías de fabricación de sustancias químicas. Algunos endófitos son capaces de producir una variedad de sustancias químicas que directamente resultan tóxicas para ciertos patógenos o antioxidantes, incrementando con esto la protección y la capacidad de sobrevivencia de la planta ante varios tipos de estrés ambiental. Así se ha documentado una variedad de sustancias químicas producidas por hongos endófitos de pastos y hierbas, como el alcaloide lolina, que han resultado ser toxicas para varios herbívoros. Investigaciones un poco más recientes muestran que los hongos que actúan infectando insectos (entomopatógenos), también son endófitos en pastos y otras plantas herbáceas, lo cual tiene aplicaciones a la agricultura como una forma alternativa de proteger a las plantas contra plagas. Por otro lado, las asociaciones fúngicas pueden hacer que aumente la liberación de compuestos volátiles (aromas) en las hojas y que mejore el tono de sus flores, lo que resulta más atractivo a insectos polinizadores como abejas, avispas y algunos escarabajos, los cuales además pueden atacar a otros insectos que se comen a la planta, aumentando así su protección.

Se ha propuesto que todas las plantas en la Tierra conviven con hongos en diferente manera, algunas mediante relaciones altamente específicas, dependiendo de los ecosistemas en donde se encuentran, y que los hongos colaboran con las plantas para sobrevivir; no obstante, menos de 5% de dichas asociaciones benéficas han sido estudiadas.

Mucho aún por descubrir

A pesar de toda la evidencia acerca de los beneficios que conllevan para las plantas, las relaciones simbióticas con hongos endofíticos y micorrícicos, aún existen muchas interrogantes al respecto; como el grado de adaptación o resistencia de la planta hospedera a los hongos, y las señales específicas de desarrollo que disparan los efectos benéficos de los hongos o los malignos. Algunos autores mencionan que, cuando la planta empieza a envejecer, se produce un compuesto llamado óxido de etileno, y que éste puede ser una señal para que el hongo inicie acciones hostiles contra su hospedero. Otras observaciones en ciertas especies de plantas tropicales sugieren que, si bien muchos endófitos pueden ser generalistas —viven en muchas y muy diferentes tipos de plantas—, algunos hongos exhiben una clara afinidad selectiva por cierto vegetal, como es el caso de varios pastos (Festuca arundinaceae) con el hongo Neotyphodium coenophialum. Esto habla de relaciones muy específicas y sugiere que estas mismas especies fúngicas podrían resultar nocivas para otras plantas. 

Se sabe que muchos hongos endófitos pasan una parte de su ciclo de vida como saprobios esperando ingresar en una planta mediante esporas transportadas generalmente por el aire. Sin embargo, no se conoce aún cuáles son las vías o mecanismos que los hongos utilizan para permanecer mucho tiempo (inclusive varios años) dentro de una hoja aparentemente en estado semilatente, consumiendo nutrimentos sin afectar el crecimiento del vegetal. Aparentemente, los endófitos tropicales pasan mucho tiempo “esperando”, para luego completar su ciclo de vida esencialmente como saprobios, liberando sus esporas en el suelo.

Otra pregunta es hasta qué grado la capacidad de las plantas para producir compuestos, y por tanto para defenderse y comunicarse, depende de los hongos endófitos. Sin embargo, es claro que la existencia de estas vías de comunicación (moléculas) y su balance han tenido consecuencias importantes en la ecología evolutiva y en las relaciones huéspedendófitopatógeno, por lo que su estudio y manipulación puede ser útil en un futuro cercano para combatir plagas y mejorar la agricultura.
     
       

     
Olivia Márquez Fernández
Instituto de Investigaciones Forestales,
Universidad Veracruzana.


Es química egresada de la Universidad Veracruzana y doctora en biotecnología por la Universidad Autónoma Metropolitana. Imparte los cursos de bioquímica y biotecnología ambiental en la Universidad Veracruzaba. Actualmente trabaja en el aislamiento y caracterización molecular de metabolitos secundarios de dos especies de Cucurbitáceas endémicas y hongos endofitos con posible aplicación farmacológica.
     

     
 
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